Elokuva Kukkulan tyttö, sataman poika sijoittuu Japaniin, Yokohaman kaupunkiin ja vuoteen 1963. Lukiolaistyttö Umi nostaa merelle kadonnutta isäänsä kaivaten joka aamu salkoon merkkiliput varoittamaan merten vaarasta ja toivottamaan turvallista kotimatkaa. Satamahinaajasta nostetaan usein vastatervehdyslippu. Lipun nostajaksi paljastuu poika nimeltä Shun, joka käy samaa koulua kuin Umi. Umi ja Shun tapaavat koulun värikkäällä kerhotalolla, joka on kuitenkin purku-uhan alla. Neuvokas koululaisjoukko aloittaa kerhotalon pelastusoperaation. Samalla alkavat paljastua Umin ja Shunin perheiden vuosien takaiset ihmiskohtalot.